Năm 2001, ZeniMax Media, công ty mẹ của Bethesda Softworks, quyết định tách rời hai đơn vị phát triển và phát hành của Bethesda Softworks. Theo đó, Bethesda Softworks tiếp tục thực hiện hoạt động phát hành, còn đội ngũ phát triển được chuyển sang Bethesda Game Studios.[2]

Ngày 9 tháng 12 năm 2015, ZeniMax Media công bố việc thành lập Bethesda Game Studios Montreal, một chi nhánh của Bethesda Game Studios tại Montreal, Quebec.[3] Ngày 9 tháng 3 năm 2018, BattleCry Studios, một công ty con khác của ZeniMax tại Austin, Texas, được đổi tên thành Bethesda Game Studios Austin.[4] Ngày 10 tháng 8 năm 2018, Escalation Studios được đổi tên thành Bethesda Game Studios Dallas.[5]

Ngày 21 tháng 9 năm 2020 Microsoft công bố chính thức mua lại studio này cùng với công ty mẹ là Zenimax media.